Традиция считает, что преподобный Ферапонт пришел на Бородаевское озеро в 1398 году и прожил здесь 10 лет, дав начало монастырю. С тех давних пор практически ничего не сохранилось. В первой витрине экспозиции помещен антиминс церкви пречистой Богородицы, освященный 8 сентября 1409 года. Он был обнаружен в ходе реставрационных работ 1913 года в престоле собора Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря и с того времени считается происходящим из первой монастырской церкви. Но одна особенность памятника заставляет усомниться в этом. На всех монастырских антиминсах обычно указывалось имя игумена или одного из соборных старцев, заменявших его. Здесь же написан текст, характерный для антиминсов немонастырских церквей: указаны только имена архиепископа, великого и удельного князей. Логично предположить, что преподобный Ферапонт положил начало не общежительному монастырю, а небольшой пустыни, то есть поселению монахов, удалившихся от основного монастыря.
В 1435 году в обитель Ферапонта пришел преподобный Мартиниан, ученик Кирилла Белозерского - человек, положивший начало всероссийской известности обители, установивший здесь общежительный устав. В экспозиции показаны вещи преподобного - его фелонь, подризник и посох. Скромные и ветхие, эти вещи хранят память о святом, основавшем Преображенский Вожеозерский монастырь, около восьми лет стоявшем во главе Троице-Сергиева монастыря и, наконец, обустроившему Ферапонтов монастырь. Рядом с его вещами в трапезной палате стоит деревянная рака преподобного из церкви Мартиниана. Она - единственный сохранившийся древний памятник такого рода в стране. Сооружена рака была во второй половине XVI века, а в 1646 году лицевая сторона заменена новой. На боковых стенках в круглых медальонах вырезаны тексты из Жития святого, рассказывающие об обретении его мощей в 1513 году при погребении Иоасафа Оболенского и чудесах исцеления.
Некрополь монастыря не сохранился за исключением двух надгробий, экспонируемых в трапезной палате.
Сравнительно недавно близ южной стены церкви Мартиниана была найдена белокаменная плита с изображением посоха и надписью: "Зде[сь] лежат мощи Ивши Ободаева". Ею было обозначено захоронение ярославского князя Ивана Ивановича Жирового-Засекина, из Рюриковичей, видимо, вкладчика Ферапонтова монастыря.
На втором надгробии читаем: "Лета 7205 (1696) года преставился раб божий иеромонах Зосима Ферапонтовский 29 сентября". Подобные могильные камни из валунов более традиционны для Белозерья.
Как мы уже сказали, Мартиниан ввел в монастыре общежительный устав, который строго регламентировал жизнь братии. Для того, чтобы раскрыть особенности монастырского устава, на экспозиции сделаны две реконструкции монашеской кельи и братской трапезы.
Введенный в монастыре устав был подобен уставу Кирилла Белозерского, о котором известно из Жития Кирилла, написанном во многом со слов Мартиниана. Важную роль в жизни братии играла их келья. Кирилл поучал: "Первым делом иди в келью, и келья всему тебя научит". Как и в монастыре, в келье нельзя было держать ничего своего. Нельзя было держать здесь даже воду для питья: когда брат хотел напиться, то, испросив разрешение у игумена, он отправлялся в трапезную. Единственное, что разрешалось иметь в келье - это книги и икону, да рукомойник, чтобы с чистыми руками к ним подходить.
Над кельей висит икона "Деисус" XVIII века, написанная, как свидетельствует резная запись на обороте, дьяком Самсоном Васильевым. Известны две рукописных книги из библиотеки монастыря, писцом которых был этот дьяк. Он умер в 1766 году и погребен у церкви Мартиниана.
В трапезной был также строгий порядок - все садились на свои места и хранили молчание. Но именно в трапезной инок мог обратиться к братии, правда, в форме молитвы или чтения соответствующего текста Писания, для чего необходимо было отойти к западной грани центрального столпа. Столы стояли вдоль северной, южной и западной стен, поэтому тот, кто сидел с противоположной от стены стороне стола, оказывался спиной к говорящему. В монастырях со столь строгими уставами в трапезных устраивались скамейки (переметные скамьи) с высокими спинками, перекинув которые, можно было удобно сидеть и смотреть на говорящего. Переметные скамьи, стоящие в экспозиции, единственные подлинные элементы убранства трапезной XVII века, напоминающие, что здесь не только принималась пища, но и совершалась духовная трапеза.
Наиболее важные должностные лица монастыря - игумен и старец-строитель имели в трапезной особые места. Кресло и стол игумена стояли у восточной грани столба напротив входа в церковь. За этим столом зачитывались грамоты и указы, присылавшиеся в монастырь, объявлялись решения, принятые игуменом и соборными старцами.
У южной грани находилось место старца-строителя. Круг его обязанностей не совсем понятен. Среди соборных старцев он занимал первое место. По-видимому, главной его обязанностью было духовное окормление братии. В последний период своей жизни Мартиниан был старцем-строителем.
В 1490 году был построен каменный собор Рождества Богородицы. На экспозиции представлены строительные материалы, использовавшиеся при его сооружении. В 1502 году собор был расписан Дионисием с сыновьями, тогда же ими был устроен иконостас. В 1920-е годы часть икон дионисиевского деисуса была вывезена в Третьяковскую галерею. В 1958 году в Русский музей увезены несколько деисусных и две местных иконы кисти Дионисия, позже все оставшиеся иконы перевезены в Кириллов. В настоящее время только одна икона деисуса находится в Ферапонтове. Икона "Иоанн Богослов" пока еще находится под записями, последние из которых появились в XIX веке. На обороте иконы находится текст XVI века: "Сию третьи икону святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова обложил серебром диак царев Юрьи Сидоров; да Павла апостола, да Андрея Первозваннаго" (из последних двух икон первая находится в Третьяковской галерее, а другая в Кириллове).
XVII век - время серьезных духовных исканий русского общества, порой противоречивых и нашедших выход в церковном расколе. Церковная реформа патриарха Никона, направленная на "исправление" богослужения и богослужебных книг, привела в движение такие силы общества, что не только ускорили ход истории, но и изменили русский национальный характер.
После низложения патриарх Никон был заточен в Ферапонтов монастырь, но десять лет, проведенные им здесь, не оставили памятников, сохранившихся до наших дней. Только надвратные церкви напоминают об опальном патриархе, которому они служили как домовые. На экспозиции находится портрет Никона, подаренный монастырю в 1913 году И.И.Бриллиантовым, первым историком монастыря. Портрет был исполнен ученицей 8-го класса Санкт-Петербургского Исидоровского училища Надеждой Косаревой, а позже исправлен художницей Татьяной Николаевной Гиппиус.