Наиболее значительным событием строительной истории монастыря в XVII веке можно считать сооружение стен и башен Нового Города - одной из сильнейших древнерусских крепостей. Подготовка к ее возведению началась еще до царского указа, изданного в 1653 году. Для ее закладки в монастырь прислали Антона Грановского. Под этим именем в России проживал известный француз-авантюрист и прожектер Жан де Грон, подвизавшийся одно время при дворе Алексея Михайловича. Он начал делать бастионную крепость по западноевропейскому образцу. Кирилловским укреплениям по его замыслу надлежало состоять из трех земляных валов, рва и каменной стены.
Проект Грановского не устроил монастырские власти, и они попросили у царя разрешения "новый каменный город строить таким образом, как у Троице в Сергиевом монастыре город строен". Сооружение новых стен велось с 1654 по 1680 год силами монастырских каменщиков. До нас дошли имена многих строителей, из них в первую очередь заслуживает упоминания подмастерье каменных дел Кирилл Серков, бывший, очевидно, главным руководителем строительных работ. Он происходил из крестьян волости Шидьеро (в 4 км от г. Кириллова) и до этого производил ремонтные работы в трапезной церкви Сергия Радонежского.
Хотя строительство новых стен и велось по образцу построенных несколько ранее стен Троице-Сергиева монастыря, однако кирилловские укрепления превосходили троицкие как по протяженности (около 1,3 км), так и по размерам башен и стен и их огневой мощи. Новые стены охватили значительно более обширную территорию, где прежде находились гостиный, конюшенный и различные другие дворы. Со стороны озера сохранили старые стены, но еще большая часть прежних крепостных стен обоих монастырей и Острога оказалась внутри монастыря и потеряла всякое боевое значение.
Укрепления Нового Города следуют традиционному типу русских крепостей, когда-то вообще характерному для европейского средневековья. В западных странах этот тип к XVII веку повсеместно уступил место крепостям бастионного типа с низкими стенами, способными более надежно противостоять массированному артиллерийскому обстрелу, но в России вплоть до петровского времени все еще строили высокие кирпичные стены с башнями, увенчанными шатрами. Из подобных крепостей, возведенных в XVII столетни, кирилловская - самая мощная. Не удивительно, что во время начала строительных работ, в 1655 году патриарх Никон назвал Кирилло-Белозерский монастырь в числе трех "великих царских крепостей".
Стены Нового Города образовали в плане три стороны огромного четырехугольника. По углам его располагались высокие граненые башни. Они получили название по находившимся рядом с ними хозяйственным постройкам, либо по направлениям отходивших от монастыря дорог. Северо-западная угловая башня, расположенная у самой воды, была названа Большой Мереженной или Белозерской, северная, самая высокая - Ферапонтовской (позднее почему-то Московской), восточная - Вологодской и южная, также расположенная на берегу,- Кузнечной.
Особенность устройства этих башен состоит в том, что в середине каждой из них возведен полый кирпичный столб. При помощи деревянных лестниц, помещенных внутри столба, поднимались на самый верх. Такой столб оканчивается каменной смотрильней, с которой легко обозримы окрестности монастыря на много километров. Каменные своды перекрывали только нижний ярус, остальные перекрытия были деревянными. От них сохранились мощные балки.
Кроме четырех угловых, в Новом Городе имеются две въездные башни: Казанская в середине северо-восточной стены со стороны Вологодской дороги (названная так по имени стоявшей перед монастырем, тогда еще деревянной, Казанской церкви) и Косая на середине северозападной стены (название "Косая" вызвано тем, что башня имела угловой проезд). Обе эти башни, квадратные в плане, довольно похожи по своей архитектуре. Каменного столба проездные башни не имели, а их смотрильни были деревянными. Островерхие шатры заменили в конце XVIII- начале XIX века фигурными кровлями со шпилями.
Возведение крепости Нового Города началось от угловой башни Ивановского монастыря, которая во время строительства еще продолжала стоять. В 1656 году заложили первую башню, получившую название "Вологодская". Она отличается от других восьмигранным планом, меньшей высотой и значительно более развитой архитектурной декорацией. Ее стены расчленены часто идущими горизонтальными и вертикальными тягами. В целом она очень напоминает Пятницкую башню Троице-Сергиевой лавры.
Уже следующая из башен - Казанская (1659 год) - почти лишена архитектурного убранства. Она поставлена над главным въездом в монастырь. Ее скупой, лаконичный облик характерен для всей новой кирилловской крепости. Лишь над проездной аркой с обеих сторон находились киоты в кирпичных обрамлениях, покрытые деревянными кровлями. В киотах сохранилось стенное письмо, выполненное в 1664 году кирилловским старцем Феофаном Дерголобом. Со стороны входа изображен Спаситель с предстоящими Сергием Радонежским и Кириллом Белозерским, со стороны монастыря - Знамение Божией Матери. Очень внушительны массивные створки ворот из брусьев, обитые снаружи коваными железными плитами. В одном из полотен сделана небольшая калитка. Кроме того, башня имела опускные решетки - герсы, для которых во внутренней промежуточной арке прорезана сквозная щель. Высокая кровля со шпилем, увенчанным фигурой трубящего архангела, относится к концу XVIII - началу XIX века.
В следующем, 1660 году возводят угловую Ферапонтовскую башню - в настоящее время она самая высокая постройка монастыря. В отличие от Вологодской, в ней не восемь, а шестнадцать граней. Снаружи грани ее стен слегка наклонены внутрь. Наряду с приданием башне устойчивости, это сообщает ее облику особую монументальность. Основной объем башни лишен какой-либо декорации, только ее высоко поднятая смотрильня украшена поясками, полуколонками и филенками-"ширинками" под окнами. С внешней, парадной стороны ширинки заполняли цветные изразцы очень простого рисунка - большие гладкие круги на квадратном поле. Сейчас от цветной поливы сохранились лишь отдельные фрагменты. Ферапонтовская башня послужила как бы окончательно выработанной моделью для последующих угловых башен, с той разницей, что они уже не имели такой высоты изразцовой декорации.
В 1662 году велось строительство второй въездной башни монастыря - Косой. Судя по монастырским описям, она имела такое же количество ярусов, как Ферапонтовская, и, вероятно, не уступала ей по высоте. В конце XVIII века верх ее обвалился и уже больше не восстанавливался. Объем башни сохраняли только на высоту прилегающей ограды, но при этом со стороны монастыря ее стену полностью переложили. Наружные ворота в башне были заложены.